Richard Widmark wurde als Sohn des schwedischen Einwanderers und Handelsvertreters Carl Henry Widmark und dessen Frau Ethel Mae Barr im Sunrise Township (Chisago County) geboren. Die Familie zog bald nach Sioux Falls um. Widmark konnte bereits lesen, bevor er zur Schule ging, und studierte nach seinem Schulabschluss Jura, um Rechtsanwalt zu werden. Er begeisterte sich schon früh auch für die Schauspielerei. 1938 zog Widmark mit seiner späteren Ehefrau Jean Hazlewood, einer Drehbuchautorin, die er als Kollegin in Lake Forrest kennengelernt hatte, nach New York und heiratete sie am 5. April 1942. 1945 wurde ihr einziges Kind, Anne Heath Widmark, geboren.

Im Jahr 1943 debütierte Widmark am Broadway in George Abbotts Theaterproduktion Kiss and Tell. Widmark arbeitete zehn Jahre lang als Sprecher für Radiosendungen, bevor er 1947 in Henry Hathaways Der Todeskuß als Filmschauspieler debütierte. Er spielte einen Verbrecher, der in der berühmtesten Szene des Films eine Querschnittgelähmte in ihrem Rollstuhl kaltherzig die Treppe hinabstößt. Der Film-Noir-Thriller war an den Kinokassen und bei den Kritikern ein großer Erfolg und machte den Schauspieler schlagartig bekannt. Er wurde mit dem erstmals vergebenen Golden Globe Award als Bester Nachwuchsdarsteller ausgezeichnet und für einen Oscar nominiert. Bei der 20th Century Fox erhielt Widmark einen Siebenjahresvertrag.

Nach seinem erfolgreichen Debüt war Widmark zunächst jahrelang auf die Rolle des Bösewichts festgelegt. Erst in den 1950er Jahren gelang es dem Schauspieler, von diesem Klischee wegzukommen und sich als vielseitiger Hauptdarsteller in allen Genres zu etablieren. Er erarbeitete sich ein breites Rollenspektrum und trat unter anderem in Kriegsfilmen (Froschmänner, 1951) oder Abenteuerfilmen (Durch die gelbe Hölle, 1952) auf. Besondere Popularität erlangte Widmark in zahlreichen Westernfilmen der 1950er und 1960er Jahre. Im Jahr 1956 - Als Fluss ohne Wiederkehr erschien - zierte Widmark zusammen mit Marilyn Monroe den Titel der deutschen Erstausgabe der Bravo. Widmark avancierte im Lauf der Jahre zu einem gefragten Charakterdarsteller, der auch in dramatischen Filmen wie Urteil von Nürnberg (1961) auftrat, in dem er als Ankläger von Nazi-Verbrechern zu sehen war. Er spielte in Polizeifilmen (Polizei greift ein, 1953, Nur noch 72 Stunden, 1968) Katastrophenfilmen (Achterbahn, 1977) und Thrillern (Das Ultimatum, 1977, Die Bäreninsel in der Hölle der Arktis, 1979). Obwohl er in der Regel positiv besetzte Figuren darstellte, war Widmark auch immer wieder als Bösewicht zu sehen. In der starbesetzten Agatha-Christie-Verfilmung Mord im Orient-Expreß (1974) agierte er als skrupelloser Kindesentführer.

Obwohl Widmark seine Karriere zu einem großen Teil der Darstellung gewalttätiger Figuren verdankt, verabscheute er Waffen und sprach sich gegen ein liberales Waffenrecht in den USA aus. Ab den 1980er Jahren wurde es altersbedingt etwas ruhiger um den Schauspieler. 1987 war er in Volker Schlöndorffs Film Ein Aufstand alter Männer (nach dem Roman A Gathering of Old Men von Ernest J. Gaines) zu sehen. 1991 stand Richard Widmark in dem Politthriller Der Preis der Macht zum letzten Mal vor der Filmkamera.

Widmark verbrachte seinen Lebensabend zurückgezogen auf seiner Farm in Connecticut. An Hollywoods Glanz- und Glamourwelt war der erklärte Pferdenarr zeitlebens wenig interessiert. Widmarks Frau Jean starb 1997 nach 55 Ehejahren an den Folgen einer Alzheimer-Erkrankung. Nach ihrem Tod ehelichte er im September 1999 Susan Blanchard, die zuvor mit Henry Fonda verheiratet gewesen war. Richard Widmark starb nach langer schwerer Krankheit im März 2008 auf seinem Landsitz in Roxbury, Connecticut. Er wurde 93 Jahre alt.

Im Jahr 1948 gewann Widmark einen Golden Globe als bester Nachwuchsdarsteller. Im Jahr 2005 erhielt er den Career Achievement Award der Los Angeles Film Critics Association für sein Lebenswerk; außerdem wurde er mit einem Stern auf dem Hollywood Walk of Fame geehrt.